Het spel speelt zich af in de laatste maanden van het gat van twee jaar in de opening van Jak II, tussen het moment waarop Jak gevangen wordt genomen door de Krimzon Guard en het moment waarop Daxter hem uiteindelijk redt. In de introductie wordt Jak gevangen genomen, terwijl Daxter weet te ontsnappen. Bijna twee jaar later is Daxter vergeten dat hij zijn vriend heeft gered. Een oude man genaamd Osmo, die Daxter ontmoet, huurt Daxter in als verdelger.
Na enkele missies vindt Daxter zijn vriend Jak in een Prison Zoomer en zet de achtervolging in. Hij wordt dan in het nauw gedreven door Krimzon Guards, maar wordt gered door Osmo's zoon, Ximon. Daxter krijgt dan een bug sidekick genaamd Tik. Hij gaat dan naar het paleis van Baron Praxis en krijgt een kaart van de gevangenis waar Jak wordt vastgehouden. Wanneer hij terugkeert naar de vernietigingswinkel, wordt Tik gedood door Kaeden, een verbitterde man die schijnbaar Osmo's winkel wil stelen, maar in werkelijkheid werkt voor een kwaadaardig meesterbrein.
Wanneer Daxter Kaeden probeert tegen te houden om uit de winkel te ontsnappen, blaast Kaeden plotseling de winkel op met een bom die hij eerder in de winkel heeft geplaatst. Daxter en Osmo overleven, en Daxter belooft Kaeden te stoppen, maar alleen nadat hij Jak heeft gered. Hij infiltreert De Gevangenis en redt Jak. Daxter vindt Kaeden, die zich openbaart als een reusachtig insect, maar hij wordt verslagen door Daxter. Het hele spel blijkt een verhaal te zijn dat Daxter aan Jak en zijn vrienden vertelde in de bar.