Het Bureau van de Directeur van de Centrale Inlichtingendienst van de Verenigde Staten (DCI) werd op 23 januari 1946 door de Amerikaanse president Harry Truman opgericht en bekleedde de functie van admiraal Sidney Souers. De DCI coördineerde de inlichtingenactiviteiten onder en tussen de verschillende inlichtingendiensten van de Verenigde Staten, ook wel de Amerikaanse inlichtingengemeenschap genoemd.
Tot april 2005 was de DCI ook de de-factodirecteur van de Central Intelligence Agency en werd hij in de volksmond vaak "CIA-directeur" genoemd. Na de terroristische aanslagen van 11 september 2001 op de Verenigde Staten en het daaropvolgende onderzoek door de 9/11 Commissie, ontstond er een beweging om de inlichtingengemeenschap te reorganiseren. Deze beweging heeft geleid tot de oprichting, op 21 april 2005, van het Office of the Director of National Intelligence (DNI), onder wiens bevoegdheid de taken vielen die voorheen werden vervuld door de Director of Central Intelligence. Deze laatste functie hield vervolgens op te bestaan.