Childers werd geboren in Londen. Hij verhuisde na de Eerste Wereldoorlog naar Ierland en woonde in County Wicklow met zijn vader Robert Erskine Childers. Zijn vader hielp wapens naar Ierland te brengen voor de Paasopstand en was tegen het verdrag dat de Ierse Vrijstaat oprichtte. De jongere Childers werd opgeleid aan Gresham's School, Holt, en Trinity College, Cambridge, vandaar zijn opvallende Britse upper class accent.
In 1922, toen Childers 16 was, werd zijn vader geëxecuteerd door de Ierse Vrijstaat. Voor zijn executie liet de oudere Childers zijn zoon beloven elke man die het doodvonnis van zijn vader had ondertekend op te zoeken en hem de hand te schudden.
Na zijn studie in Groot-Brittannië werkte Childers bij een toerismebureau in Parijs, totdat Éamon de Valera hem uitnodigde terug te keren naar Ierland om voor de Ierse pers te werken. In 1938 werd hij genaturaliseerd tot Iers staatsburger.
Als lid van de Fianna Fáil bekleedde hij een aantal ministersposten in de kabinetten van Éamon de Valera, Seán Lemass en Jack Lynch, en in 1969 werd hij Tánaiste (plaatsvervangend hoofd van de regering). Erskine's periode als minister was controversieel. Een commentator beschreef zijn ministerscarrière als "spectaculair onsuccesvol", maar anderen prezen zijn bereidheid om moeilijke beslissingen te nemen.
Childers werd op 30 mei 1973 verkozen tot de vierde president van Ierland en versloeg Tom O'Higgins met 635.867 stemmen voor en 578.771 stemmen tegen. Hij stierf plotseling aan een hartaanval in november 1974, terwijl hij een openbare toespraak hield voor het Royal College of Physicians in Dublin.
Childers' staatsbegrafenis in St. Patrick's Cathedral, Dublin, werd bijgewoond door wereldleiders als Nelson Rockefeller, vice-president van de Verenigde Staten, graaf Mountbatten van Birma (als vertegenwoordiger van koningin Elizabeth II), Harold Wilson, de premier van het Verenigd Koninkrijk en presidenten en gekroonde staatshoofden uit Europa en daarbuiten. Hij werd begraven in County Wicklow. Aanvankelijk werd verwacht dat de weduwe van president Childers, Rita, het ambt van president aangeboden zou krijgen om zijn werk voort te zetten, maar in plaats daarvan ging het naar de voormalige opperrechter, Cearbhall Ó Dálaigh.
Een zoon van Childers, ook Erskine genaamd, was ambtenaar bij de VN en secretaris-generaal van de Wereldfederatie van Verenigingen van de Verenigde Naties. Een dochter van 2e vrouw Rita, Nessa Childers, is raadslid voor de Green Party in Dún Laoghaire-Rathdown County Council.
