Bonham Carter heeft geen formele acteeropleiding gehad. In 1979 won zij een nationale schrijfwedstrijd en gebruikte het prijzengeld om haar deelname aan de acteurs directory 'Spotlight' te bekostigen. Haar eerste optreden deed ze op 16-jarige leeftijd in een televisiereclame. Ze had ook een kleine rol in een TV-film, A Pattern of Roses in 1983. Haar eerste hoofdrol was in Lady Jane in 1984, die gemengde kritieken kreeg. Ze speelde de koningin van Engeland toen ze werd gecast als Anne Boleyn in de ITV1 miniserie, Henry VIII. Ze werd beperkt in haar acteerprestaties omdat ze zwanger was van haar eerste kind op het moment van de opnames.
Haar doorbraakoptreden was in A Room with a View in 1985, toen ze Lucy Honeychurch speelde. Carter verscheen ook in afleveringen van Miami Vice als Don Johnson's love interest tijdens het seizoen 1986-87. Ze deed auditie voor de rol van Nancy Spungen in Sid and Nancy in 1986, maar verloor de rol aan Chloe Webb. Deze vroege rollen leidden ertoe dat ze werd getypecast als een "corset queen" en "English rose". Ze breidde haar acteerbereik uit in recentere films als Fight Club, Wallace & Gromit: The Curse of the Were-Rabbit, en in Tim Burton's Charlie and the Chocolate Factory, Corpse Bride, Big Fish, en Sweeney Todd.
Bonham Carter speelde Bellatrix Lestrange in Harry Potter en de Orde van de Feniks, Harry Potter en de Halfbloed Prins, en Harry Potter en de Doodsbogen deel 1 en 2. Ze kreeg goede kritieken als Lestrange, want ze werd beschreven als een "stralend maar onderbenut talent." Daarna speelde ze Mrs. Lovett in Sweeney Todd, die ook in 2007 werd uitgebracht.
In mei 2006 lanceerde Bonham Carter haar eigen kledinglijn, "The Pantaloonies", samen met zwemmodeontwerpster Samantha Sage. De eerste collectie heet "Bloomin' Bloomers" en bestaat uit een selectie van hemdjes, mopkapjes en bloomers in Victoriaanse stijl. De twee werken nu aan Pantaloonies aangepaste jeans die Carter omschrijft als "een soort plakboek op de bips".
Carter is van plan terug te keren naar West End met een optreden in "Rubenstein's Kiss." Het stuk werd echter uitgesteld vanwege haar drukke agenda. De première was gepland voor november 2004, maar werd uitgesteld. In september 2008 bevestigde de regisseur van Wild Target, Johnathan Lynn, dat Carter uit zijn film was gestapt wegens moeilijkheden bij het filmen. Hij zei vervolgens dat ze was toegetreden tot de cast van Tim Burton's film Alice in Wonderland uit 2010, waarin ze de Rode Koningin vertolkte. In die film speelde ze samen met acteurs Johnny Depp, Anne Hathaway, Christopher Lee, en Alan Rickman. Bonham Carter en Hathaway speelden twee duellerende zussen, de Rode en de Witte Koningin.
Begin 2009 werd Bonham Carter genoemd in The Times als een van de 10 beste Britse actrices aller tijden. Ze stond op de lijst samen met andere Britse actrices Julie Andrews, Helen Mirren, Judi Dench en Audrey Hepburn.
Bonham Carter speelde de bekende schrijfster Enid Blyton in de BBC4 TV biografie film, Enid, die het leven van de schrijfster toont. Deze film werd uitgezonden op 16 november 2009. Carter speelde samen met Matthew Macfadyen en Denis Lawson.