De brug liep over de Rhône tussen Avignon en Villeneuve-lès-Avignon. De eerste brug werd gebouwd tussen 1177 en 1185. Hij werd verwoest tijdens het beleg van Avignon door Lodewijk VIII van Frankrijk in 1226. In 1234 werd begonnen met de herbouw van de brug. Veel historici denken dat de eerste brug van hout was of misschien een houten constructie die op stenen pijlers rustte. Toen de brug een tweede keer werd gebouwd, was hij helemaal van steen. De stenen brug had 22 bogen en 21 pijlers. De lengte was 900 meter. Hij liep niet direct tussen de twee poortgebouwen door. Hij had een gebogen pad. Dit kwam waarschijnlijk door de ligging van de eilanden in de rivier in die tijd. In de loop der eeuwen heeft de Rhône zich over de uiterwaarden verplaatst. De positie van de eilanden in de 13e eeuw is niet goed gedocumenteerd. Op een 17e-eeuwse kaart is te zien dat het zuidelijke uiteinde van het Île de la Barthelasse zich stroomopwaarts van de brug bevond. De brug kruiste kleine eilanden die stroomopwaarts van het Île de Piot lagen. De ruimte tussen de pijlers bedroeg tussen 37 en 52 m. De brug was slechts 4,9 m breed met de borstweringen aan de zijkanten. De bogen braken soms wanneer de rivier overstroomde. Ze werden soms vervangen door tijdelijke houten constructies, en daarna werden ze herbouwd in steen.
De brug raakte in de 17e eeuw in slechte staat. In 1644 miste de brug vier bogen. Een overstroming in 1669 brak nog meer van de structuur af. Daarna zijn de andere bogen de een na de ander ingestort, of ze zijn gesloopt. Vanaf 2020 zijn er nog maar vier van de bogen over. Het enige andere zichtbare deel van de brug is wat metselwerk van pier 11. Deze is bevestigd aan een particulier gebouw op het Île de la Barthelasse. Resten van andere pijlers liggen begraven onder een dikke laag sediment op het eiland of op de bodem van de Rhône. Pieren 9 en 10 liggen nu allebei op het Île de la Barthelasse. Ze werden bevestigd door kernen die werden geboord op de posities die historici dachten. Zij vonden metselwerk van de pieren op een diepte van 3 m onder het maaiveld. Vlak onder het metselwerk, op een diepte van ongeveer 6,7 m, lagen houten fragmenten (kleine stukjes). Deze waren gemaakt van zilverspar (Abies alba). Koolstof-14 datering van dit materiaal leverde data op van 1238-1301 na Chr. voor pier 9 en 1213-1280 na Chr. voor pier 10 (het bereik is voor 2σ).
De bogen zijn segmentvormig in plaats van de halfronde vorm die bij Romeinse bruggen gebruikelijk is. Van de 4 nog bestaande bogen is de grootste overspanning
35,8 m (117+1⁄2 ft). Dit is tussen de derde en vierde pijler. De pieren hebben snijwaters. Deze zijn zowel stroomopwaarts als stroomafwaarts gericht. Hierdoor is er minder uitschuring rond de pieren. Dit is een van de grootste problemen voor de stabiliteit van stenen bruggen. De pijlers zijn gebouwd met gaten in de steen. Dit was om de druk van de waterstroom te verminderen wanneer de rivier overstroomde.
Na het instorten van de brug Saint-Bénézet stak men bij Avignon per veerboot de Rhône over. Dit gebeurde tot het begin van de 19e eeuw. Tussen 1806 en 1818 werd een houten brug over de rivier gebouwd. De nieuwe brug lag een paar honderd meter ten zuiden van de oude brug bij de Porte de l'Oulle. Een hangbrug verving het deel over de Avignon-tak van de Rhône in 1843. Deze werd in 1960 afgebroken met de opening van de Edouard Daladier-brug. Het deel van de houten brug over de Villeneuve-tak van de Rhône werd pas in 1909 vervangen. De vervangende stenen brug, de Nouveau Pont, werd beschadigd door bombardementen in 1944. Hij werd na de oorlog hersteld, maar werd in 1972 vervangen door de Pont du Royaume.
Legende van Saint Bénézet
Saint Bénézet inspireerde de bouw van de brug. Hij was een herdersjongen uit het gehucht Villard in de Ardèche. Volgens de overlevering hoorde hij de stem van Jezus Christus terwijl hij zijn schapen hoedde. Jezus vroeg hem een brug te bouwen over de rivier. Hoewel hij eerst belachelijk werd gemaakt, "bewees" hij zijn goddelijke inspiratie door op wonderbaarlijke wijze een zeer groot blok steen op te tillen. Hij kreeg steun voor zijn project en vormde een bruggenbroederschap om te helpen bij de bouw van de brug. Na zijn dood werd hij bijgezet op de brug zelf. Dit was in een kleine kapel op een van de overgebleven pijlers van de brug aan de kant van Avignon.
Sint-Nicolaaskapel
De Sint-Nicolaaskapel staat op een platform aan de stroomopwaartse kant van de tweede pier (tussen de tweede en derde boog). De brugkapel is een paar keer gerestaureerd en opnieuw gebouwd. Ze heeft nu twee verdiepingen. Elke verdieping heeft een schip en een apsis. De bovenste verdieping ligt op hetzelfde niveau als het platform van de brug. Het maakt de breedte van de loopbrug kleiner. Op deze plaats is de loopbrug slechts 1,75 m breed. Er is een trap om vanaf de brug naar de benedenverdieping te gaan.
De buitenkant van de kapel vertoont sporen van de verbouwing. Zo zijn er geblokkeerde ramen in de zuidoostelijke muur. Het schip is bedekt met stenen dakpannen. Deze dakpannen rusten op een reeks kraagstenen. De veelhoekige apsis heeft een plat dak. Het ligt boven het snijvlak van de pier.
De apsis van de lagere kapel is versierd met vijf bogen. Ze stamt uit de tweede helft van de 12e eeuw. Op een later tijdstip, misschien al in de 13e eeuw, is er een vloer aangebracht die wordt ondersteund door een geribd vierdubbel gewelf. De eenvoudige rechthoekige bovenkapel werd ingewijd in 1411. In de onderkapel werd een zijdeur gemaakt. Dit omdat het steenwerk van de verhoogde brug de oorspronkelijke ingang blokkeerde. In 1513 werd aan de bovenkapel een vijfhoekige apsis met gotische zuilen toegevoegd.
In 1670, nadat de brug was verlaten, werden de relikwieën van Saint Bénézet overgebracht naar het Hôpital du Pont (ook wel Hôpital St Bénézet genoemd). Dit bevindt zich binnen de stadsmuren naast het poortgebouw.
De brug was ook de plaats van devotie van de Rhône-schippers. Hun patroonheilige was namelijk Sint Nicolaas. Aanvankelijk aanbaden zij in de Sint-Nicolaaskapel op de brug zelf (waar ook het lichaam van de heilige Bénézet werd bijgezet). De slechte staat van de brug maakte het echter moeilijk om daarheen te gaan. In 1715 bouwde de broederschap van schippers een kapel op het droge aan de kant van de brug in Avignon. Deze stond buiten de wallen naast het poortgebouw. Deze kapel werd verwoest door een grote overstroming van de Rhône in 1856. Tijdens de restauratiewerkzaamheden werd op de ruïnes een huis voor een conciërge gebouwd. Dit begon rond 1878. De woning werd afgebroken na de restauratie van de brug en het poortgebouw in de jaren 1980.
Poortgebouwen
De brug was van groot strategisch belang. Toen hij werd gebouwd, was het de enige vaste rivierovergang tussen Lyon en de Middellandse Zee. Het was ook de enige rivierovergang tussen het Comtat Venaissin (een door de paus gecontroleerde enclave) en Frankrijk die door de koningen van Frankrijk werd gecontroleerd. Als zodanig werd zij aan beide zijden van de rivier streng bewaakt. De rechteroever werd gecontroleerd door de Franse kroon. Het fort van de Tour Philippe-le-Bel was dicht genoeg bij de brug. Deze werd gebouwd in het begin van de 14e eeuw. Aan de kant van Avignon werd in de 14e eeuw een groot poortgebouw gebouwd. Het werd in de 15e eeuw sterk veranderd. De loopbrug ging over de stadsmuur naar beneden via een helling (nu verwoest). Dit leidde naar de stad.
Tussen 1265 en 1309 werd nog een stenen brug gebouwd over de Rhône, 40 km. Deze lag stroomopwaarts van Avignon, bij wat nu Pont-Saint-Esprit is. In die tijd heette de brug Saint-Saturnin-du-Port. De brug van Pont-Saint-Esprit had oorspronkelijk 20 bogen. Hij was 900 m lang. Hoewel hij nu veranderd is, bestaat de middeleeuwse brug nog steeds vanaf 2020.
De Sint-Nicolaaskapel en de vier resterende bogen werden in 1840 op de monumentenlijst geplaatst.
Hypothese Romeinse brug
Er is een discussie geweest over de vraag of er een brug was voordat de brug van Saint Bénézet in de 12e eeuw werd gebouwd. Henri Revoil zei voor het eerst dat er mogelijk een oudere brug was. Hij zei dit op de Franse Archeologische Conferentie in Avignon in 1882. Zijn belangrijkste argument was dat het steenwerk aan de voet van de vier overgebleven pijlers zichtbaar werd. Bij zeer laag water waren stenen blokken zichtbaar. Ze waren groter dan die erboven. Ze hadden kenmerken die vreemd leken aan de bestaande brug. De stijl van het metselwerk wees er volgens Revoil op dat er een eerdere brug was geweest uit de laat-Romeinse of Karolingische tijd. In 1892 publiceerde Louis Rochetin een artikel. Daarin stond dat de stenen blokken aan de voet van de eerste pier en die aan weerszijden van de tweede pier die de kapel ondersteunen, de overblijfselen waren van springers die vroegere Romeinse bogen zouden hebben ondersteund.
Denis-Marcel Marié gaf in 1953 in eigen beheer een boek uit over de brug. Hierin werden alle eerdere publicaties onder de loep genomen. In het laatste hoofdstuk ondersteunde hij de hypothese dat er een eerdere brug was gebouwd door de Gallo-Romeinen rond het einde van de Romeinse bezetting. Hij zei dat de bases van de pijlers die er nog waren, tot deze eerdere brug behoorden. Hij zei ook dat de halfronde bogen die in de Romeinse periode werden gebruikt, betekenden dat het niveau van de weg hoger was dan de bovenkant van de overgebleven kapel. Marié veronderstelde dat deze vroege brug in de daaropvolgende zeven eeuwen was ingestort. Hij zei dat de brug van Bénézet uit de 12e eeuw een brugdek had dat op houten palen rustte die de verwoeste Romeinse pijlers met elkaar verbonden. De palen waren nodig omdat de gaten tussen de Romeinse stenen pijlers te groot zouden zijn geweest om met houten balken te overbruggen zonder de steun ertussen. De hoogte van de brug van Bénézet zou op het niveau van de lagere kapel hebben gelegen.
Perrot et al. publiceerden in 1971 ook een artikel over een Romeinse brug. Het artikel ging over een onderzoek in 1969 naar de overblijfselen van de pijlers in de Villeneuve tak van de rivier die de Compagnie Nationale du Rhône (CNR) vernietigde. Het artikel bevatte ook lange citaten uit een ongepubliceerd rapport van de heer Mathian, een ingenieur die voor de CNR werkte. Dit ging over een in 1965 uitgevoerd onderzoek naar de vier intacte pieren aan de kant van Avignon. Bij dit onderzoek werd een minstens 20 cm dikke laag hout aangetroffen. Deze lag onder de funderingen van elk van de vier intacte pieren.
Een monster van het hout werd gedateerd door het Centre national de la recherche scientifique (CNRS). Zij gebruikten de radiokoolstoftechniek. Het was van tussen 290 en 530 na Christus, wat overeenkomt met het einde van het Romeinse Rijk. Bij het onderzoek van de verwoeste pijlers in het kanaal van Villeneuve bleek een pier (vermeld als nummer 14) houten balken in het metselwerk te bevatten. Een monster van dit hout werd gedateerd op 890 na Christus. Bij het uitbaggeren van het kanaal van Villeneuve werden de resten van drie grote houten palen gevonden. Twee daarvan waren nog bedekt met ijzeren punten.
De archeoloog Dominique Carru aanvaardde de radiokoolstofdatum van het houtmonster. Hij stelde echter in 1999 dat het zeer onwaarschijnlijk is dat er een eerdere brug bestond. De brug wordt niet genoemd in de overgeleverde teksten uit de hoge middeleeuwen. Ook zou een brug hebben geleid tot de ontwikkeling van een stad op de rechteroever van de Rhône tegenover Avignon, vergelijkbaar met die op andere plaatsen in de Rhônevallei, zoals Trinquetaille tegenover Arles en Saint-Romain-en-Gal bij Vienne. Er zijn geen aanwijzingen voor een belangrijke vroege nederzetting in de buurt van het eindpunt van de brug. De belangrijkste oost-westroute in de Romeinse tijd liep via Tarascon-Beaucaire, 20 km naar het zuiden. Zij vermeed de rivier bij Avignon, die breed en variabel van ligging was.