Ipswich Town F.C. werd als amateurploeg opgericht in 1878 en heette toen "Ipswich A.F.C." De club speelde veel wedstrijden in de omgeving en won verschillende bekerwedstrijden. In 1936 werden ze een professionele club en sloten zich aan bij een competitie genaamd de "Southern League" die ze in hun eerste seizoen wonnen. In 1938 werden ze gekozen om lid te worden van The Football League en speelden in "Division Three (South)" tot het einde van het seizoen 1954, toen ze promoveerden naar "Division Two".
In 1961 won Ipswich Town hun divisie en promoveerde naar het hoogste niveau van het Engelse voetbal, "Division One". De club won deze divisie het volgende seizoen. Hierdoor konden ze het volgende seizoen deelnemen aan de Europese voetbalcompetitie, de Europa Cup. Twee jaar later werden ze teruggestuurd naar Division Two, waar ze vier jaar bleven, voordat ze in 1968 weer promoveerden naar Division One. Kort daarna werd Bobby Robson de manager van de club en leidde hen naar succes in zowel Engels als Europees voetbal. In 1978 won Ipswich de FA Cup in het Wembley Stadium door Arsenal F.C. met 1-0 te verslaan. Verder succes kwam in 1981 toen Ipswich het Nederlandse team AZ Alkmaar versloeg.
Bobby Robson werd gevraagd om manager te worden van het nationale voetbalteam van Engeland in 1982 en daarom verliet hij de club. Ipswich deed het niet goed in de volgende seizoenen en degradeerde naar "Division Two" in 1986. Ze bleven hier tot 1993 toen ze de divisie wonnen en promoveerden naar de nieuwe Engelse Premier League. Twee slechte seizoenen volgden, waaronder een 9-0 nederlaag tegen Manchester United, nog steeds de grootste nederlaag in de geschiedenis van de Premier League. In 1995 degradeerde Ipswich opnieuw en bleef in de tweede divisie van het Engelse voetbal tot ze in 2000 promoveerden nadat ze Barnsley in de play-offs op Wembley met 4-2 hadden verslagen.
In hun eerste seizoen in de Premier League eindigde Ipswich als vijfde; dit betekende dat zij zich kwalificeerden om het volgende seizoen in de UEFA Cup te spelen. Hoewel de club goed speelde in de Europese competitie, waren ze slecht in de Premier League. Ze eindigden onderaan en werden gedegradeerd naar Division One, nu Football League Championship genoemd. Ipswich degradeerde naar League 1 na het seizoen 18/19, toen ze onderaan eindigden in het kampioenschap.