De eerste kolonisten arriveerden in de winter van 1836 vanuit Harris County, Georgia. De leider van deze kolonisten was de rechter John J. Harper. Zij wilden een stad bouwen die het religieuze en educatieve centrum van dit gebied zou worden.
Auburn werd voor het eerst officieel vermeld op 2 februari 1839. Het had toen een oppervlakte van 5,2 vierkante kilometer (2 square miles). Tegen die tijd werden er Methodistische en Baptistische kerken en ook een school gebouwd. In het midden van de jaren 1840 werden, naast de lagere school, verschillende academies voor jongens en meisjes gesticht. Tegen 1858 waren ongeveer 500 van de ongeveer 1.000 vrije inwoners van Auburn studenten.
In 1856 gaf de wetgevende macht van de staat toestemming voor de bouw van een Methodistencollege, het East Alabama Male College in Auburn. Dit college, de huidige Auburn University, opende zijn deuren in 1859. Het bood een klassieke en liberale opleiding.
Met de burgeroorlog in 1861, liep Auburn snel leeg. Alle scholen en de meeste bedrijven sloten. Auburn was de plaats van een hospitaal voor Texaanse geconfedereerde soldaten.
Na de Burgeroorlog kwam Auburn in een lange depressie terecht. De openbare scholen gingen pas in het midden van de jaren 1870 weer open. De meeste bedrijven bleven gesloten. Een reeks branden in de jaren 1860 en 1870 legde het centrum in de as. East Alabama Male College werd in 1872 aan de staat overgedragen.
In 1892 werd het college het eerste vierjarige college in Alabama waar vrouwen mochten studeren. Dit, in combinatie met nieuwe financierende bedrijven, zorgde ervoor dat de stad zich weer kon gaan uitbreiden. Tegen 1910 was de bevolking van Auburn teruggekeerd naar het niveau van voor de oorlog. De kampioenschappen van de SIAA-conferentie, gewonnen door het voetbalteam van Auburn college, brachten aandacht en steun naar Auburn. Het hielp de schatkist van de stad te vullen.
Geld begon weer naar Auburn te stromen toen Amerika in de Tweede Wereldoorlog terecht kwam. De campus van Auburn werd omgevormd tot een oefenterrein voor technische specialisten in het leger. Na de oorlog werd Auburn overspoeld door soldaten die terugkeerden naar school met de G.I. Bill.
Door deze toename van studenten begon Auburn aan een periode van groei die duurde tot in de jaren 1950 en 1960. Auburn groeide buiten de oorspronkelijke grenzen van de stad. Auburn groeide uit tot een gebied van bijna 24 vierkante mijl (62 vierkante kilometer). In 1957 werd begonnen met de aanleg van Interstate 85. Deze verbond Auburn met de grote steden van de staat. Hierdoor kon de Auburn University meer thuiswedstrijden in Auburn plannen. Het stimuleerde ook de toeristische sector in Auburn.
De groei vertraagde enigszins in de jaren 1970. Een reeks bezuinigingen maakte duidelijk dat de economische concentratie van Auburn op de Auburn University de stad in een slechte positie bracht.
Door een reeks rapporten in de jaren 1980 en 1990 behoorde het openbare schoolsysteem van Auburn tot de top van de staat. Tussen 1980 en 2003 groeide de bevolking van Auburn met 65%. De economie van Auburn groeide met 220%. Met de groei kwamen ook problemen van stedelijke wildgroei. Dit is aan het begin van de 21e eeuw het belangrijkste politieke vraagstuk in Auburn geworden.
